Reconstruct 100 million years of grass genome evolution through polyploidization

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La polyploïdie, résultat de la duplication du génome entier d'un être vivant (whole genome duplication, WGD), est un phénomène omniprésent chez les plantes. À la suite de sa découverte, il y a plus d'un siècle, la polyploïdie a fait l'objet de nombreuses études qui ont montré qu'elle constitue une force majeure permettant aux plantes de s'adapter à leur environnement. La compréhension des mécanismes qui expliquent son apparition et ses conséquences ont progressé de façon spectaculaire avec l'avènement du séquençage des plantes. Disposer des séquences de multiples génomes de plantes a permis de retracer l'histoire évolutive des plantes grâce aux analyses de paléogénomique et de mettre en évidence des évènements de polyploïdisation anciens. L'observation de l'évolution des caryotypes a révélé l'existence de mécanismes remodelant la structure des chromosomes (inversion, fusion, fission). La comparaison des contenus en gènes des espèces modernes avec ceux de leurs ancêtres a mis en évidence des phénomènes de pertes de gènes spécifiques suivant un évènement de polyploïdisation. Les données omiques (expression, méthylation) ont apporté de nouveaux éléments pour comprendre les conséquences de polyploïdie sur la régulation et la physiologie. Cependant, selon les méthodes d'analyse utilisées, en fonction des espèces végétales considérées et du type de données considérées, les observations des conséquences de la polyploïdie et les théories sur les règles qui régissent l'évolution des génomes polyploïdes divergent selon les auteurs. Les conclusions visant à identifier des patrons génériques susceptibles de régir l'évolution des génomes de plantes post-polyploïdie demeurent largement spéculatives. Cette étude propose une analyse des mécanismes actionnés par la polyploïdie en considérant un panel de 8 espèces de Poaceae, une famille du groupe des monocotylédones comptant des espèces d'importance économique majeure comme le blé, le riz, l'orge et le maïs, et présentant plusieurs évènements de polyploïdisation depuis 100 millions d'années. L'analyse comparative des données omiques disponibles pour ces espèces lève le voile sur les bases structurales (inversion, fusion, fissions, duplications), le destin des gènes dupliqués et la régulation (expression et méthylation) des génomes. Ces résultats permettent de proposer un scénario évolutif post-polyploïdie pour les céréales, identifiant les forces et les évènements majeurs, ainsi que leur séquence temporelle. L'étude démontre que les lignées polyploïdes issues d'un événement de WGD commun présentent souvent les mêmes schémas de changements structuraux et de dynamique évolutive. Ces patrons sont cependant difficiles à généraliser dès lors que des événements de WGD indépendants sont considérés, principalement à cause des impacts d'autres forces propres à l'histoire évolutive des espèces telles que la sélection et la domestication des cultures. Si la polyploïdie est liée sans équivoque au succès évolutif des graminées depuis 100 millions d'années, il demeure illusoire d'attribuer ce succès à des effets récurrents de la polyploïdisation. Il apparait plutôt que la polyploïdie augmentant le potentiel adaptatif des néopolyploïdes offre des possibilités diverses d'adaptation au changement de l'environnement qui se réalisent de manière spécifique chez les différentes espèces végétales. Globalement, cette étude démontre clairement que la reprogrammation génomique post-polyploïdie est plus complexe que ce qui a été traditionnellement rapporté dans l'étude d'une espèce. Elle ouvre la voie à une comparaison critique et complète entre espèces polyploïdes de branches évolutives indépendantes.